HERPETOTROPICOS 2006 Vol. 3(1):29-39 
Articulo original I Original article 
Copyright ? 2007 Univ. Los Andes 
Printed in Venezuela. All rights reserved 
ISSN 1690-7930 
IMPLICACIONES EN LA CONSERVACION DE LAS RANAS 
DORADAS DE PANAMA, ASOCIADAS CON SU REVISION 
TAXONOMICA 
KEVIN C. ZIPPEL1, ROBERTO IBANEZ D.2348, ERIK D. LINDQUIST5, CORINNE L. RICHARDS6, CESAR A. JARAMILLO A.237 
YEDGARDO J.GRIFFITH2 
1
 Conservation Breeding Specialist Group, 12101JohnnyCake Ridge Rd, Apple Valley, MN55124-1851, USA. 
2
 Smithsonian Tropical Research Institute, Apartado Postal 0843-03092, Panama, Republica de Panama. 
3Circulo Herpetologico de Panama, Apartado Postal 0824-00122, Panama, Republica de Panama. 
WepartarrentocbZoologia,FacultadcbCienciasNaturales,ExactasyTecnologia,UniversidaddePanarrB,Pan 
5
 Department of Biological Sciences, Messiah College, One College Avenue, Grantham, PA 17027, USA. 
6
 UniversityofMichigan Museum oiZoology, Division of Reptiles and Amphibians ^Department of Ecology and Evolutionary Biology, 1109 
Geddes Avenue, Ann Arbor, Ml 48109, USA. 
7Departamento de Histologfa y Neuroanatomia Humana, Facultadde Medicina, Universidad de Panama. Panama, Republica de Panama. 
Resumen: Estudiosdel ADN mitocondrial (ADNmt) indican que la especie llamada rana dorada (Atelopuszeteki) en Panama, realmente comprende dos linajes 
distintos practicemente indistinguibles en apariencia. En la mitad oeste del ambito de distribution de la rana dorada, los individuos con color de fondo amarillo pueden 
pertenecer a una variedad de color de Atelopus varius, especie con una distribution amplia que tipicamente tiene color de fondo negro con patrones de manchas 
amarillas y a veces rajas. Estudios geneticos nucleares se I leva n a cabo para suplementar la filogenia basada en el ADNmt y para esclarecer el patron de 
intercambio genetico, historico y reciente, entre las poblaciones existentes. Basados en los datos moleculares y nuestros analisis de la morfologia, ecologia y 
demografia, sugerimos que las ranas doradas y sus parientes de Panama (el dado A. varius-zetek!) sea dividido en cinco formas distintas. Estos descubrimientos 
generan implicaciones protundas para la conservation de este grupo de ranas que actualmente esta en peligro. 
Palabras clave: Amphibia, Bufonidae, Atelopus varius, Atelopuszeteki, taxonomia, conservation, unidades evolutivamente significativas, Panama. 
Abstract: K.C.Zippel,R.lbanezD.,E.D.Lindquist,C.L. Richards,CA.Jaramillo A. and E.J. Griffith. "Conservation implications of taxonomically 
revising the Panamanian golden frogs". Studies of mitochondrial DNA(mtDNA) indicate that what was thought to be a single species of golden frog (Atelopus 
zetekl) in Panama is actually two genetically distinct lineages largely indistinguishable in appearance. In the western half of the golden frog's range, animals exhibiting 
the golden ground coloration might be a color variant of the more wide-ranging Atelopus varius, a species typically possessing black ground coloration with pattern 
accents of yellow and sometimes red. Nuclear genetic studies are underway to supplement the mtDNA phytogeny in clarifying the pattern of historical and recent 
genetic exchangeability among extant populations. In conjunction with the molecular data, our ongoing morphological, ecological, and demographic analyses suggest 
that the Panamanian golden frogs and their kin (the A. varius-zetekic\ade) can be divided into five distinct forms. These discoveries engender profound implications 
for the conservation of this already imperiled group of frogs. 
Key words: Amphibia, Bufonidae, Atelopus varius, Atelopuszeteki, taxonomy, conservation, evolutionary significant units, Panama. 
INTRODUCCION 
En respuesta a la amenaza de extincion de la rana dorada de Panama, 
un grupo de biologos preocupados se reunieron y conformaron el 
Proyecto Rana Dorada (en ingles, Project Golden Frog; PGF en lo 
sucesivo), una iniciativa de conservacion internacional y multi- 
institucional. Este proyecto tiene sus origenes en 1997 entre Ohio 
State University y Columbus Zoo, pero fue formalizado en 1999 por 
Baltimore Zoo, Circulo Herpetologico de Panama, Lee University, 
Smithsonian Tropical Research Institute y Wildlife Conservation Society. 
Otros participates importantes en el proyecto han side Cleveland 
Zoo, Denver Zoo, Detroit Zoo, Messiah College y University of 
Michigan. Este grupo tambien trabaja en colaboracion con el U.S. 
Fish & Wildlife Service (USFWS) y la Autoridad Nacional delAmbiente 
de Panama (ANAM). 
Los componentes de conservacion de este proyecto se enmarcan 
en tres categorias generales: 
' Enviar correspondencia a / Send correspondence to: 
e-mail: ibanezr@si.edu 29 
Recibido/Received 25 ABR2006 
Aceptado /Accepted 30 AGO 2006 
30 HERPETOTROPICOS 2006 Vol. 3(l):29-39 
1. Estudios de campo. Los investigadores del proyecto estan 
estudiando diversos aspectos de la biologia de esta especie, desde 
comportamiento hasta genetica. Llevan a cabo evaluaciones 
generales de las poblaciones y sus habitat; esta information ayuda 
a entender como estas ranas usan su ambiente y proveen dates 
valiosos para la cria en cautiverio. Los investigadores del PGF 
tambien estudian la distribution geografica, las toxinas de la piel, las 
senales acusticas y la genetica de las diferentes poblaciones de la 
rana dorada y la de sus parientes en un analisis sistematico 
molecular de todas las especies de Atelopusde America Central. 
Los estudios que se ban realizado del ADN mitocondrial (ADNmt) 
indican que la especie llamada rana dorada (Atelopus zeteki) en 
Panama, realmente comprende dos linajes distintos practicamente 
indistinguibles en apariencia (Jaramillo etal. 2003). 
2. Cria en cautiverio. Como una medida de precaution contra 
la extincion de las ranas doradas en las areas naturales, los zoologos 
del PGF estan criandolas en cautiverio en los EEUU. Las unidades 
evolutivamente significativas (UESs) 1,2 y 3 (ver Resultados) estan 
actualmente representadas en programas de cria en cautiverio. 
Las ranas se reproducen anualmente y, en el presente, 
aproximadamente 2500 descendientes estan distribuidos entre 30 
zoologicos acreditados por la American Zoo and Aquarium 
Association (AZA), algunos de los cuales ya ban producido 
descendientes F2. Un registro genealogico asegura el mantenimiento 
de la diversidad genetica a largo plazo. Si la quitridiomicosis 
(enfermedad ocasionada por un bongo, ver amenazas abajo) 
diezma las poblaciones silvestres, las ranas en cautiverio podrian 
servir de pie de cria para repoblar areas dentro de su ambito de 
distribution conocido en Panama. Actualmente, se hacen planes 
con varias facilidades zoologicas de Panama para establecer una 
exhibition y un programa de cria en cautiverio en el pais. Los 
descendientes producidos a traves de este programa potencialmente 
podrian ser usados para saciar la demanda, que existe en el pais, 
por ranas doradas para mascotas y animales de exhibition; 
ayudando asi a aliviar la presion por la recoleccion no sostenible 
existente sobre las poblaciones silvestres. 
3. Education. Los docentes del PGF ban estado diseminando 
la information de los estudios de campo y el programa en cautiverio 
para crear conciencia entre el publico panameho sobre el aprieto 
en que se encuentra este animal culturalmente importante. Iniciativas 
dentro del pais incluyen la realization de seminarios-talleres para 
docentes, como el realizado durante 17-21 de febrero de 2003 en 
Panama. Treinta y cinco maestros y guardaparques que laboran 
dentro del ambito de distribution de la rana dorada se congregaron 
en este seminario para aprender sobre la historia natural, significado 
cultural y estado de conservation de esta especie. A los participates, 
tambien, se les dio un material que contiene esta information en un 
formato dirigido a nihos de las escuelas, dotandolos de esta forma 
con herramientas para transferirefectivamente esta information a 
multiples generaciones de estudiantes. Otros esfuerzos incluyen 
la provision de afiches educativos en los sitios en donde se exhiben 
ranas doradas; ademas, se ban colocado avisos para informar a 
los panamenos sobre la quitridiomicosis y que pueden hacer ellos 
para evitar dispersarla. Los investigadores principals ban integrado, 
en los trabajos de campo y conservation del proyecto, la participation 
de 10 estudiantes de grado panamenos, 24 estudiantes de grado y 
postgrado de los EEUU y a 13 custodios de zoologicos. 
Nuestras experiencias colectivas con las ranas doradas de 
Panama nos indican claramente que las poblaciones de la rana 
dorada estan en peligro inminente de extincion (ver detalles sobre 
las amenazas en la Discusion). Considerando que las amenazas 
que enfrentan estas ranas parecen ser, en gran parte, de origen 
humano y que su declination es parte de una crisis de extincion 
global de los anfibios (Mendelson etal., 2006), pareceria que la 
unica action responsable para conservarla seria intervenir. No 
obstante, nuestro trabajo ha descubierto considerable variation 
morfologica, ecologica, demografica y de comportamiento entre las 
poblaciones de la rana dorada, que cuestionan la canjeabilidad 
ecologica y genetica (ver Crandall etal. 2000) de estas poblaciones, 
ya que estas estan relacionadas con la preservation del potential 
evolutivo de la rana dorada. Este estudio se basa en dates de 
campo, recolectados por varies miembros del PGF durante sus 
programas de investigation respectivos, que permiten identificar 
unidades de conservation funcionales entre las poblaciones de la 
rana dorada, para los propositos del programa de cria exsituy la 
investigation y el manejo in situ. 
MATERIALES Y WETODOS 
Se realizaron observaciones en 12 poblaciones de ranas doradas 
en Panama. Cinco poblaciones fueron estudiadas por 1 ahoy dos 
durante 2 ahos en arroyos, dentro o en los alrededores de areas 
protegidas (E.D. Lindquist etal., dates no publicados). En estas 
siete poblaciones, se realizaron muestreos limitados pordistancia, 
usando transectos de 200-300 malo largo de los arroyos que 
fueron inspeccionados sistematicamente cada dos semanas por 
un estudiante de grado panameho {i.e. E.J. Griffith) con la asistencia 
de moradores de localidades cercanas al habitat de las ranas 
doradas, desde finales del 2001 hasta mediados del 2004. Datosde 
cinco poblaciones adicionales fueron colectados oportunamente, 
sin el uso de transectos, por los autores y asistentes de campo 
durante visitas de campo e inspecciones sistematicas de poblaciones 
conocidas de ranas doradas, desde 1994 hasta 2005. Las 
mediciones del tamaho corporal fueron hechas en el campo y, 
ocasionalmente en el laboratorio, usando calibradores con dial. El 
color y los patrones de color fueron examinados en el campo y 
posteriormente por medio de fotografias de las superficies ventrales 
y dorsales de los individuos. Information especifica sobre las 
localidades ha side deliberadamente omitida para no facilitar la 
recoleccion ilegal de estas ranas. 
La designation de UESs se ha convertido en una herramienta 
util para los biologos de la conservation en estudios de peces, aves 
y mamiferos (Dimmick etal. 1999, Haig etal. 2001, Fernando etal. 
2003, Randi et al. 2003, Salducci et al. 2004) y representa un 
acercamiento potencialmente importante para el manejo de 
poblaciones de anfibios en declination o en peligro de extincion. Las 
unidades evolutivamente significativas (UESs) intraespecificas 
ZIPPEL a al. - IMPLICACIONES EN LA CONSERVACION DE LAS RANAS DORADAS DE PANAMA 31 
FIG. 1. Fotografias de representantes de cada una de las cinco UESs. A= UES 1, B= UES 2, C= UES 3, D= UES 4, E= UES 5. F= Mapa de 
distribution de las cinco UESs. Amarillo = UES 1, verde = UES 2, rojo = UES 3, morado = UES 4, azul = UES 5. Para la discusion de la importancia de la 
poblacion en naranja, ver information de conservation bajo la description del UES 3 en el texto. Las zonas de contacto parapatrico no se muestran en el mapa; 
estas son tratadas en el texto. El rombo negro representa la ciudad de Panama. 
Photographs of representatives from each of the five ESUs. A=ESU 1, B= ESU 2, C= ESU 3, D= ESU 4, E= ESU 5. F= Range map of the five 
ESUs. Yellow = ESU 1, green = ESU 2, red = ESU 3, purple = ESU 4, blue = ESU 5. For discussion of the significance of the orange population, see information 
on conservation under the text description of ESU 3. The zones of parapatric contact are not shown in the map; these are treated in the text. The black diamond 
represents Panama City. 
32 HERPETOTROPICOS 2006 Vol. 3(l):29-39 
descritas aqui fueron resueltas usando los criterios de canjeabilidad 
descritos por Crandall et al. (2000). La evaluacion de la 
canjeabilidad se hizo con base en la variacion intraespecifica en los 
caracteres siguientes: tipo de habitat, longitud hocico-cloaca (LHC), 
color predominate del dorso (CPD), patron de color de la piel 
dorsal (PCD), dimorfismo sexual en el color (DSC), distincion geografica 
y la elevacion a que se encuentran las poblaciones. Estos representan 
aspectos de la historia natural de estas ranas, que son evolutivamente 
importantes, altamente variables y medibles consistentemente dentro 
de las poblaciones de estudio. 
RESULTADOS 
El criterio de no-canjeabilidad de los haplotipos deADNmtdel cyt b 
(citocromo b) y la COI (citocromo oxidasa I), separa a las ranas 
doradas en dos dados, correspondiendo presumiblemente a Atelopus 
variusy A. zeteki (Jaramillo et al. 2003). Geograficamente, el ambito 
de distribucion del dado de ADNmt de A. variusse extiende desde 
Fortuna, en la provincia de Chiriqui, hasta la rapida caida en elevacion 
en la serrania de Tabasara de la cordillera Central, al Norte de la 
dudad de Penonome, provincia de Code. Inmediatamente al Este de 
este segmento de la cordillera Central, las ranas del dado A. zeteki 
reemplazan a A. varius. Desde alii, el ambito de A. zetekise extiende 
hasta la ladera Este del Cerro Campana. Recientemente, las ranas 
doradas han side reducidas o extirpadas del extremo Este de su 
ambito de distribucion. Una poblacion disyunta de A. zetekia\ Este del 
Canal de Panama persistio hasta anos redentes, pero esta pudo 
haber sido introdudda a partir de individuos provenientes de alguna 
poblacion del Oeste del canal. 
Los siete caracteres (descritos arriba) permitieron diagnosticar 
exitosamente a cinco UESs ecologicamente no canjeables, entre las 
12 poblaciones muestreadas de la rana dorada. Debido a que estos 
cinco grupos probablemente representan contribuciones significativas 
e independientes para el potencial evolutivo de las ranas doradas, 
consideramos que su manejo separado como UESs es esencial para 
la conservacion de este grupo importante de bufonidos en Panama 
central: 
UES 1: rana dorada verdadera 
Haplotipo de ADNmt: Clado/4fe/opuszefe/(/. 
Fenotipo 
Una rana grande, LHC en machos adultos 36.2-49.2 mm (media = 
42.5 mm, n = 65) y en hembras adultas 50.8-63.3 mm (media = 55.7 
mm, n = 20) (Tabla 1). Color predominante del dorso (CPD) 
tipicamente amarillo, acentuado con patrones negros (Fig. 1A). El 
amarillo puede ser de amarillo-naranja a amarillo limon, y todos los 
matices entre estos. El color negro, cuando esta presente, tiene forma 
de manchas o V invertidas (raramente interrumpidas), cubriendo no 
mas del 50% (usualmente mucho menos) de la superficie dorsal. Los 
postmetamorfos casi siempre poseen un vientre inmaculado. Se ha 
encontrado un individuo adulto que retuvo trazas del color verde de 
losjuvenilesenlaspatas. 
Fenologfa 
Tiene algunas fluctuaciones estacionales en la densidad de la poblacion 
a lo largo de los arroyos; muchos machos estan presentes en el 
arroyo todo el ano, generalmente en mayor numero durante la estacion 
seca; las hembras estan presentes casi exclusivamente al inicio de la 
estacion seca. 
Habitat 
En y alrededor de arroyos y rios, principalmente en bosque tropical 
humedo, a elevacion moderada. Las hembras pueden encontrarse 
en el bosque, lejos de los arroyos y rios. 
Distribucion 
Su ambito historico, segun lo que conocemos, se extiende desde las 
tierras altas de Campana hacia el Oeste hasta la vertiente del Caribe 
al Norte de El Valle de Anton y Penonome (Fig. 1F). El rango de 
elevacion va desde 300 hasta 800 m. Aunque se espera que exista 
una zona de contacto parapatrico entre UES 1 y UES 2 debido a la 
proximidad de sus distribudones, durante inspecciones realizadas en 
algunas zonas probables no fue encontrado un traslape de ambas. 
Nota 
Dunn (1933) no especifica predsamente donde se obtuvo el tipo en El 
Valle de Anton. Segiin las observaciones de Dunn en 1932, el habitat 
de sabana del Pacifico caracteristico del Sur (bosque seco) se extendia 
a traves del valle hasta su borde Norte (division continental), donde 
comenzaba el bosque humedo. Si el especimen tipo provino de las 
pendientes del norte con bosque humedo dentro del crater, 
probablemente representa a UES 1. Si provino de cualquier otra 
parte del crater, probablemente representa a UES 2. Debido a que la 
poblacion de El Valle de Anton ha sido extirpada, solamente podemos 
hacer inferencias a partir del holotipo (hembra, 55 mm) y tres paratipos 
(26,41 y 45 mm) depositados en el Museum of Comparative Zoology 
de Harvard University. El patron de color de estos cuatro especimenes 
tipo, aun apreciable en fotografias de los tipos, y el LHC del holotipo 
son consistentes con UES1.De nuestras medidas de las poblaciones 
en UESs 1 y 2, una LHC tan larga como 55 mm, hasta ahora, solamente 
ha sido observada en una hembra de UES 1 (Tabla 1). 
Conservacion 
Desde la aparente perdida o reducdon de la poblacion conocida en 
Cerro Campana, no parece existir una poblacion de esta forma dentro 
de las areas protegidas por la autoridad competente del pals (PMCC 
1999); aunque, tambien es probable que debido al reducido numero 
de individuos en las poblaciones, las mismas sean dificiles de encontrar. 
Estas ranas son recolectadas intensamente para suplirexhibiciones 
publicas en El Valle de Anton. El habitat de la poblacion que conocemos, 
y que se puede considerar como su ultimo bastion, actualmente esta 
siendo impactado por el desarrollo de proyectos de viviendas 
vacacionales. La elevacion a la que se encuentra esta forma la pone 
en riesgo de sucumbir a la quitridiomicosis; de hecho, ranas doradas 
con esta enfermedad fueron encontradas a inicios de junio de 2006 en 
el area considerada como su ultimo bastion (E.J. Griffith, dates no 
ZIPPEL a al. - IMPLICACIONES EN LA CONSERVACION DE LAS RANAS DORADAS DE PANAMA 33 
TAB LA 1. Medias de los caracteres morfologicos y ecologicos de cada una de las 12 poblaciones muestreadas, agrupadas por UES. 
TABLE 1. Morphological and ecological character means for each of the 12 sampled populations, grouped by ESU. 
Machos Hembras 
ESPECIE NOMBRE 
COMUN 
UES POBLACION HABITAT1 LHC LHC LHC 
med 
N 
LHC LHC LHC 
med N 
CPD PD3 DSC DG5 ELEVACION 
A. zeteki DORADA 
VERDADERA 
1 
A 
B 
BLTB/ 
BHEM 
36.2 
40.2 
47.6 
48.6 
41.5 
43.7 
34 
19 
50.8 60.2 54.0 14 
0 A M,X,I N S 
300-500 m 
650-800 m 
C 41.0 49.2 43.7 12 57.5 63.3 59.6 6 425-725 m 
A BS 29.4 33.6 31.4 20 35.8 47.0 40.6 14 300-600 m 
DORADA 
ENANA 
2 B 26.9 36.3 31.1 15 30.1 45.1 36.2 15 A V N S 300-450 m 
C BLTB 25.0 33.7 29.2 14 35.9 43.2 40.5 5 375-580 m 
A. varius ARLEQUiN 3 A BHEM 39.3 49.4 43.9 24 50.1 59.9 55.8 33 A M,XJ N N 400-600 m 
DORADA B 39.0 47.0 42.9 61 42.8 58.0 52.5 27 500-700 m 
ARLEQUiN 
VARIABLE 
4 
A 
B 
BHEM 35.1 
29.6 
41.8 
36.5 
37.7 
32.5 
8 
5 
45.7 
45.2 
53.6 
50.8 
48.3 
47.1 
6 
3 
Ne x,v S N 400-600 m 
1035 m 
ARLEQUiN 
DE 
TIERRAS 
BAJAS 
5 A 
B 
BLTB 28.6 
26.9 
32.1 
31.4 
30.3 
29.0 
11 
7 
47.5 47.5 47.5 1 
0 
V/Ns X S S 25-120 m 
5-60 m 
'BLTB = Bosque lluvioso de tierras bajas, BHEM= Bosque humedo de elevaciones moderadas, BS= Bosque seco. 
2Color predominante del dorso (CPD): A= Amarillo, Na= Naranja, Ne= Negro, V= Verde. 
3Patron dorsal (PD): l= Inmaculado, M= Manchado, V= Vermiculado-irregular, X= V invertida y X. 
"Dimorfismo sexual en color (DSC): N= No, S= Si. 
5Distinci6n geografica (DG), refiriendose a presencia de barrera geografica marcada de las otras UESs: N= No, 5= Si. 
publicados). Previamente, ya se ha recomendado que el Parque 
Nacional Altos de Campana sea extendido hacia el Oeste, para incluir 
el ambito de distribution de esta forma (PMCC1999). Los autores 
recomendamos que laANAM haga cumplirestrictamente las leyes 
para todas las instalaciones que posean ranas doradas. Esta forma 
esta siendo criada en cautiverio en varios zoologicos de los EEUU. 
UES 2: rana dorada enana 
Haplotipo de ADNmt: Clado Atelopus zeteki. 
Fenotipo 
Una rana pequena, LHC en machos adultos 25.0-36.3 mm (media = 
30.7 mm, n = 49) y en hembras adultas 30.1-47.0 mm (media = 38.7 
mm, n = 34) (Tabla 1). CPD casi siempre amarillo, muy raras veces 
se acerca a naranja/dorado, acentuado con negro (Fig. 1B). El color 
negro casi siempre consiste en manchas, a veces como V invertidas 
interrumpidas (ocasionalmente los individuos tienen V invertidas 
completas o muy raramente sin manchas negras), cubriendo no mas 
del 50% (usualmente mucho menos) de la superficie dorsal. 
Fenologia 
Tiene fluctuaciones estacionales muy marcadas en la densidad de la 
poblacion a lo largo de los arroyos, siendo los individuos dificiles a 
imposibles de encontrardurante los meses lluviosos. En un sitio, las 
ranas se encuentran en el arroyo exclusivamente durante la estacion 
seca, donde la migration, el amplexus y la oviposicion ocurren dentro 
de un periodo de un mes al inicio de la estacion seca. En otros sitios, 
los arroyos estan poblados intermitentemente por hembras gravidas 
desde Julio hasta diciembre. 
Habitat 
En y alrededor de arroyos y rios, principalmente en bosque tropical 
seco a elevation baja. 
Distribution 
Su ambito historico es desconocido, probablemente abundante a traves 
de los bosques secos de la vertiente del Pacifico de la parte Este de la 
provincia de Code y en los bosques lluviosos de tierras bajas en la 
region de Cerro Azul, provincia de Panama (Fig. 1F). El rango de 
elevation va desde 300 hasta 600 m. La poblacion aislada y 
considerada como introducida en Cerro Azul fue descrita primero por 
Savage (1972) y aparentemente no ha persistido mas alia del ano 
1994 (R. Ibanez y E.D. Lindquist, obs. pers.). 
Conservacion 
No existe una poblacion de esta forma que se encuentre dentro de 
areas protegidas. Estas ranas son fuertemente recolectadas para 
suplirexhibiciones piiblicas en El Valle de Anton; siendo esta poblacion 
fuente, el ultimo bastion de la poblacion que conocemos. Debido a la 
elevation y el habitat calido y seco en donde habita esta forma, se 
consideraba que esta estaria protegida de la quitridiomicosis; sin 
embargo, a finales de enero de 2006 se empezaron a encontrar 
34 HERPETOTROPICOS 2006 Vol. 3(l):29-39 
ranas doradas muertas a causa de esta enfermedad, a una elevacion 
aproximada de 300 m (E.J. Griffith y C.L. Richards, dates no 
publicados). Adicionalmente, estos arroyos estan siendo cada vez 
mas contaminados y el bosque ribereho remanente se hace mas 
escaso a medida que aumenta la poblacion humana en las cercanfas. 
Recomendamos que la ANAM haga cumplir estrictamente las leyes a 
todas las facilidades que poseen ranas doradas y las normas 
tendientes a mantener la calidad de las aguas; ademas, crear un 
area protegida alrededor de este ultimo bastion de las poblaciones 
de bosque seco. Esta forma esta siendo criada en cautiverio en 
varios zoologicos de los EEUU. 
UES 3: rana arlequin dorada 
Haplotipo deADNmt: Clado Atelopus varius. 
Fenotipo 
Una forma criptica, similar en fenotipo a la rana dorada verdadera 
(UES 1) (Fig. 1C). Una rana grande, LHC en machos adultos 39.0- 
49.4 mm (media = 43.2 mm, n = 80) y en hembras adultas 42.8-59.9 
mm (media = 54.3 mm, n = 60) (Tabla 1). CPD y patron tan variable 
como en UES 1. Color negro en algunos individuos parece difundirse 
en el CPD amarillo, y en algunos casos aparece como chocolate, 
especialmente en regiones geograficas donde esta forma se acerca 
y traslapa con la rana arlequin variable (UES 4) mas oscura. Vientre 
ocasionalmente de color bianco parcial o totalmente. Postmetamorfos 
casi siempre con manchas negras en el vientre. 
Fenologfa 
Las densidades poblacionales fluctuan semi-anualmente, culminando 
con el establecimiento de territories por los machos que inician en 
febrero y en agosto de cada temporada reproductiva; el movimiento 
correspondiente de las hembras hacia los arroyos para la 
reproduccion ocurre en abril-junio y noviembre-enero, 
respectivamente. 
Habitat 
En o alrededor de los arroyos y rios, en bosque tropical humedo de 
elevaciones moderadas a bajas. 
Distribution 
Su ambito historico era probablemente continue desde el Norte del 
poblado El Cope, al Oeste de la provincia de Code, hasta areas al 
Noroeste de El Valle de Anton, al Este (Fig. 1F). El rango de elevacion 
va desde 300 hasta 1000 m. Se conoce que existe una zona de 
contacto parapatrico entre UES 3 y UES 4, basados en una localidad 
en donde se encontraban juntas. 
Conservation 
Debido a las recientes perdidas masivas porquitridiomicosis dentro 
del Parque Nacional General de Division Omar Torrijos Herrera 
(GDOTH) al Norte de El Cope (e.g. Lips etal. 2006), es posible que 
esta forma se encuentre al borde de la extincion. Hasta hace unos 
meses, solo se conocia una poblacion en un arroyo que se encuentra 
al Noroeste de El Valle de Anton; no obstante, su existencia actualmente 
es dudosa, debido a que la quitridiomicosis ha avanzado a traves de 
la region. Esta ultima poblacion de la rana arlequin dorada (UES 3) 
es simpatrica y posiblemente se hibridiza con la rana dorada 
verdadera (UES 1) (Fig. 1F). La presion por recoieccion no parece 
ser un problema; no obstante, personas locales afirman que las 
poblaciones historicamente mas cercanas a los poblados fueron 
recolectadas hace un tiempo atras. La modificacion del habitat es un 
riesgo considerable cerca de la ultima poblacion. Esta forma esta 
siendo criada en cautiverio en varios zoologicos de los EEUU. 
UES 4: rana arlequin variable 
Haplotipo de ADNmt: Clado Atelopus varius. 
Fenotipo 
Una rana mediana, LHC en machos adultos 29.6-41.8 mm (media = 
35.7 mm, n = 13) yen hembras adultas 45.2-53.6 mm (media = 47.9 
mm, n = 9) (Tabla 1). CPD negro que toma una forma expandida de 
las vermiculaciones, bandas y V invertidas presentes en las UESs de 
ranas doradas verdaderas y ranas arlequines doradas, constituyendo 
no menos del 50% (y usualmente mucho mas) de la superficie dorsal 
(Fig. 10). El color negro en algunos individuos parece destehirse 
hacia chocolate, especialmente donde esta forma se acerca y traslapa 
con la rana arlequin dorada. Las manchas amarillas se aproximan al 
naranja o verde en algunos individuos, y en algunas poblaciones del 
Oeste, los individuos comunmente tienen rojo en el dorse sobre el 
amarillo, entre las bandas negras, en especial posteriormente a la 
region parotoidea. Los postmetamorfos casi siempre tienen manchas 
negras en el vientre. 
Fenologfa 
Debido a que nuestros estudios parecen habercoincidido con eventos 
de muertes masivas por la quitridiomicosis, solamente podemos 
especular sobre la actividad de los machos en los arroyos; las 
hembras estan presentes al inicio dejunio, pero se observa un pico 
en sus densidades a los lados de los arroyos durante noviembre y a 
traves de diciembre. 
Habitat 
En o alrededor de los arroyos, en bosque tropical humedo de 
elevaciones moderadas a bajas. 
Distribucion 
Ambito historico desconocido; presumiblemente continue en arroyos 
del bosque humedo a elevaciones moderadas justamente al Oeste 
del Parque Nacional GDOTH, provincia de Code, hacia el Oeste 
hasta Fortuna, provincia de Chiriqui, aunque basados en especimenes 
depositados en museos es posible que se pueda extender hasta el 
extreme Oeste de Panama, en la tierras altas a moderadas de las 
provincias de Chiriqui y Bocas del Toro y la comarca Ngobe Bugle, 
e incluso Costa Rica (Savage 1972); sin embargo, nuestras 
observadones no se extienden a esa region, por lo que se incluye 
tentativamente solo la parte panamena de esa region (Fig. 1F). Hasta 
ZIPPEL a al. - IMPLICACIONES EN LA CONSERVACION DE LAS RANAS DORADAS DE PANAMA 35 
recientemente, unas cuantas poblaciones aisladas eran encontradas 
al Sur del Parque Nacional GDOTH en el extreme Este de su ambito 
de distribution, con una brecha en su distribution hacia el Oeste 
hasta encontrar varias poblaciones alrededorde Santa Fe, provincia 
de Veraguas. Estas poblaciones aparentemente sucumbieron a la 
quitridiomicosis (ver Lips etal. 2006). A pesar que esta UES no 
muestra un aislamiento geografico de UES 3, caracteres claves como 
el color, patron dorsal, dimorfismo sexual en color y LCH sugieren 
suficiente distincion evolutiva para justificar un enfoque de conservation 
unico. 
Nota 
La taxonomia de A. var/'us asociada con material tipo proveniente del 
Oeste de Panama posee una historia compleja, la cual ha sido 
clarificada por Letters et al. (1998). 
Conservation 
Todas las poblaciones ban sido aparentemente extirpadas por la 
quitridiomicosis (Lips 1998,1999, K.R. Lips com. pers.). Hasta donde 
conocemos, ninguna poblacion de esta forma actualmente se encuentra 
dentro de areas protegidas, pero los autores no hemos explorado 
extensivamente los extremes Norte y Oeste del Parque Nacional 
GDOTH. Estas ranas ban sido recolectadas para suplir negocios 
privados para la exhibition o el comercio de mascotas. El habitat, al 
estar sin proteger, esta siendo desarrollado en varies grades a traves 
del ambito de su distribution, aunque en menorgrado que la invasion 
del habitat observado a lo largo de la mayor parte del ambito de 
distribution del dado A. zeteki. Sugerimos que el Parque Nacional 
GDOTH sea extendido hacia el Sudoeste para incluir el rango de 
esta forma, para proteger cualquier individuo que no sucumba a la 
quitridiomicosis. Tambien, recomendamos que la ANAM haga cumplir 
estrictamente las leyes y regulaciones sobre permisos a todas las 
facilidades que mantienen ranas doradas. Esta forma no esta siendo 
criada en cautiverio. 
UES 5: rana arlequin de tierras bajas 
Haplotipo deADNmt: Clado Atelopus varius. 
Fenotipo 
Una rana pequeha, LHC en machos adultos 26.9-32.1 mm (media = 
29.8 mm, n = 18) y la unica hembra adulta recolectada midio 47.5 
mm. Los individuos son altamente variables en CPD (Fig. 1E). 
Machos desde verde y negro hasta naranja/dorado y negro, 
notablemente mas pequehos que sus contrapartes de tierras mas 
elevadas. Hembras grandes, desde doradas hasta rojo ladrillo o 
naranja. Postmetamorfos, y a menudo los machos adultos, casi 
siempre con manchas negras en el vientre. 
Fenologfa 
Con base en information de personas locales y limitadas 
observaciones nuestras, las hembras y parejas en amplexo se 
encuentran principalmente en la estacion lluviosa, en contrasts con 
todas las otrasUESs. 
Habitat 
En o alrededor de los arroyos y rios, en bosque tropical lluvioso de 
elevaciones bajas. 
Distribution 
Su ambito historico es desconocido. Una forma de tierras bajas 
encontrada cerca de la costa del Caribe en el Oeste de Panama 
central (Fig. 1F). El rango de elevation va desde 20 hasta 150 m. 
No se conoce una zona de contacto parapatrico entre esta UES y las 
otras; no obstante, en este aspecto se requiere mas investigation. 
Conservation 
Ninguna poblacion de esta forma se encuentra dentro de areas 
protegidas, pero la vertiente del Caribe, en general, tiene mas areas 
boscosas que la del Pacifico. La elevation a la cual se encuentra esta 
forma pareciese ser lo suficientemente baja y las temperaturas lo 
suficiente calidas para estar fuera del riesgo de sucumbirtotalmente a 
la quitridiomicosis; sin embargo, esta enfermedad puede afectar a 
poblaciones de Atelopusen tierras bajas (ver UES 2). Recomendamos 
proteger aigunos bloques de bosques en la parte baja de la vertiente 
del Caribe para protegerla de la destruction del habitat, tal vez, con 
un corredor protegido hasta el Parque Nacional GDOTH. Esta forma 
no esta siendo criada en cautiverio. 
DISCUSION 
Las amenazas 
Las ranas doradas son un icono nacional en Panama y un componente 
valioso de su historia cultural. Imagenes de ranas doradas se pueden 
encontrar a lo largo de Panama, en todo, desde camisetas hasta 
billetes de loteria. Los indigenas precolombinos veneraban a la rana 
y tallaron talismanes de arcilla y oro (huacas) semejantes a estas. 
Esta practica condujo al mito moderno de que las ranas doradas se 
transforman en huacas de oro al morir, y cualquier persona que ve o 
posee una rana dorada viva tendra buena fortuna. 
Desafortunadamente para las ranas doradas, este ha llevado a la 
practica ilegal y difundida de recolectar estos animales para la venta 
o para las exhibiciones publicas. Las ranas doradas se encontraban 
porcientos en El Valle de Anton, el epicentre cultural de las leyendas 
y turismo sobre la rana dorada, en epocas tan recientes como a 
principios del siglo XX. Sin embargo, probablemente debido a la 
sobre-recoleccion y la modification del habitat, ninguna se ha visto 
desde la decada de 1950. Similarmente, las ranas doradas del 
Parque Nacional Altos de Campana aparentemente fueron extirpadas 
o severamente reducidas por recoleccion para el ano 2000 (E.0. 
Lindquist, dates no publicados); ya que las ranas doradas parecen 
haber desaparecido, pero el habitat y la comunidad de anfibios 
remanente estan intactos. A pesar de que las ranas doradas estan 
protegidas (su estatus ha sido reconocido como en peligro de extincion 
a traves de un decreto legal de Panama desde 1967, por CITES I 
desde 1975, por US ESA desde 1976, y en peligro critico de extincion 
por UICN desde 2004) y se requieren permisos para poseerlas o 
recolectarlas, el cumplimiento de estas disposiciones no se impone de 
manera consistent^. Hemos seguido la dinamica en dos exhibiciones 
36 HERPETOTROPICOS 2006 Vol. 3(l):29-39 
publicas en Panama durante los ultimos cinco anos y encontramos 
que cada una pierde y adquiere para reemplazarlas entre 40 a 60 
ranas doradas cada ano. Para muchas poblaciones aisladas y relictas 
de ranas doradas, como las que suplen las exhibiciones publicas, 
perdidas de esta magnitud probablemente den como resultado la 
extirpacion de esas poblaciones. Los recolectores, al notarfalta de 
imposition de las leyes, son intrepidos, permitiendonos entrevistarlos, 
fotografiarlos y filmarlos mientras capturan ranas silvestres. Ellos 
reconocen que las ranas son cada vez mas escasas y que los viajes 
para recolectarlas ahora requieren de excursiones mas largas. 
Las ranas doradas tambien estan amenazadas por la 
fragmentacion y destruccion de su habitat para el desarrollo de la 
agricultura y viviendas. Mientras que el habitat de algunas poblaciones 
todavia es grande o esta completamente intacto {e.g. el extenso Parque 
Nacional GDOTH y las tierras bajas del Caribe cercanas), las ranas 
doradas panamehas del Este (UESs 1 y 2; Figs. 1 A, 1B, 1F; Tabla 1) 
unicamente se conocen de una pequena region en la cordillera 
Central, en la vecindad de El Valle de Anton. Historicamente LIES 1 
estaba presente, probablemente de manera continua, 
aproximadamente por 24 km hacia el ENE hasta Cerro Campana. 
Sin embargo, como se menciono previamente, la iinica poblacion de 
Campana aparentemente ha desaparecido o la abundancia de sus 
individuos es extremadamente baja. De las ranas doradas del Este, 
recientemente solo se conocian dos poblaciones que se consideran 
robustas con individuos sanos y que se reproducen; sin embargo, 
estas dos poblaciones representan a formas diferentes (i.e. LIES 1 y 
LIES 2) y actualmente ambas estan siendo afectadas por la 
quitridiomicosis. Porconsiguiente, cada una de estas unidades esta 
considerablemente en mayor peligro de lo que las definiciones previas 
de especies sugerirfan. El habitat de la forma que es morfologicamente 
consistente con la rana dorada tipologica (UES1) ha side impactado 
recientemente y de manera severa por el desarrollo. Una corporation 
grande y diversificada ha abierto multiples caminos para el transito de 
vehiculos en el bosque hiimedo pristine con el fin de expandir su 
desarrollo de residencias vacacionales, incluyendo uno de acceso 
que conecta esta area a El Valle de Anton, la cual pudiese facilitar la 
movilizacion de los recolectores de ranas. Los arroyos en el area, 
incluyendo uno de nuestros transectos de estudio, ha side cargado 
de sedimentos, debido a la aiteracion de la vegetation y la erosion 
asociada a la red de caminos de tierra abiertos. El sitio antes 
mencionado, que una vez tenia ranas doradas y renacuajos 
abundantes, experiments una reduction significative en el reclutamiento 
de individuos inmediatamente despues de la apertura de los caminos 
(E.D. Lindquist etal., dates no publicados). 
Ademas de la sobre-recoleccion para el comercio ilegal de 
mascotas y la fragmentacion y destruccion del habitat, las ranas doradas 
estan amenazadas de extincion por la quitridiomicosis, una 
enfermedad epizootica que esta moviendose a traves de America 
Central, extirpando comunidades enteras de anfibios montanos a 
medida que progresa. Un hongo quitridio (Batrachochytrium 
dendrobatidis) ha side aislado de la piel de anfibios muertos en todos 
los continentes habitados por los anfibios (Speare y Berger 2005; D. 
McLeod, com. pers.). Aunque la quitridiomicosis puede curarse en 
animales en cautiverio con bahos diaries de antimicoticos (Nichols y 
Lamirande 2001) o elevando su temperatura corporal (Woodhams et 
al. 2003), no existe un tratamiento preventive para los animales 
silvestres. En America Central, la enfermedad fue detectada primero 
en animales recolectados en las montahas de Costa Rica a mediados 
de la decada de 1980 (Puschendorf 2003). Una ola de infection ha 
avanzado desde entonces hacia el Sudeste a traves de los bosques 
de montaha del istmo de America Central a una tasa de cerca de 28 
km por aho (Lips 1998,1999; K.R. Lips com. pers.). Basado en el 
tiempo de ocurrencia y el patron de la declination, es posible que la 
enfermedad comenzo mas al Noroeste en Costa Rica donde 
posiblemente contribuyo con la extincion del sapo dorado de Costa 
Rica [Cranopsis [=Bufo] periglenes) y/o la rana arlequin de 
Monteverde (Atelopussp.) (ver Lips etal.2003 para argumentos en 
contra del cambio climatico como la causa principal de las declinaciones 
de Monteverde). La enfermedad esta actualmente afectando a las 
ranas doradas en gran parte de su ambito de distribution y continua 
avanzando (Lips efa/.2006; K.R. Lips, com. pers.; C.L. Richards y 
E.J. Griffith, dates no publicados). Muchas de las especies de anfibios 
en esta region son endemicos, por lo que la perdida de estas 
poblaciones por la quitridiomicosis represents ra su extincion. Este ha 
side el case para muchas especies de anfibios en Costa Rica y el 
Oeste de Panama, muchas de las cuales aparentemente ya se han 
perdido [e.g. Atelopus senex, A. chiriquiensis, A. sp. de Monteverde 
[ver Collins 2004]). Las especies de Atelopus parecen ser 
particularmente susceptibles (Letters etal. 2004, La Marca etal. 2005). 
Basados en los analisis de declinaciones previas en los sitios del 
Oeste, el modelo predictive de Lips et al. (2003) sugiere una 
probabilidad del 100% que las poblaciones de ranas doradas 
declinaran cuando el quitridio impacte su habitat. Esta prediction ha 
side sostenida una vez mas, cuando el arribo de la quitridiomicosis al 
Norte de El Cope, Parque Nacional GDOTH, antecedio a la mortandad 
de ranas (incluyendo ranas doradas) que se extendio por varies 
meses (Lips etal. 2006; C.L. Richards, dates no publicados). Si la ola 
de declinaciones y extincion continua a su tasa actual, esta se movera 
a traves de todo Panama dentro de los proximos 10-15 anos. Los 
investigadores apenas empiezan a entenderel impacto que tienen 
estas perdidas de anfibios en la integridad de los ecosistemas [e.g. 
Ranvestel etal. 2004, Whiles etal. 2006). 
Implicaciones de las definiciones de UES 
Con el proposito de priorizar las actividades de conservation, hemos 
dividido en cinco unidades evolutivamente significativas (UES) a las 
poblaciones de las ranas doradas existentes. Aunque el debate 
continua sobre una definicion concensuada en la literatura (Crandall 
etal. 2000, Milius 2000), nosotros hemos decidido identificar unidades 
de manejo basados en los analisis del ADNmt y las observaciones 
morfologicas y demograficas, dada la amenaza de extincion inmediata 
que estas ranas encaran. Debido a que la investigation de campo en 
los bosques montanos tropicales es extremadamente demandante de 
tiempo y considerando el inminente peligro de extincion, constituido 
por el frente de avance del quitridio, los autores buscan definir los 
UESs sin cumplir el criterio de no canjeabilidad genetica reciente de 
Crandall etal. (2000). Una justification adicional para esta action 
puede ser encontrada en la declaration de Fraser y Bernatchez 
(2001)siguiente: 
ZIPPEL a al. - IMPLICACIONES EN LA CONSERVACION DE LAS RANAS DORADAS DE PANAMA 37 
"...si existe una preocupacion substancial de que la especie esta 
en peligro y toda la evidencia (aun si es limitada) apunta a la extincion, 
solo un juego de datos puede ser usado para alcanzar el estado 
oficial de LIES para la protection formal". 
Los investigadores afiliados al PGF estan actualmente recolectando 
conjuntos de datos usando marcadores nucleares (microsatelites) y 
cariologia para suplementar los datos presentados aqui y abordar el 
criterio de canjeabilidad genetica reciente. Al definir UESs para las 
ranas doradas, los biologos del PGF esperan trabajarcon las agendas 
de gobierno para enfocarse en regiones, estabiecer prioridades y 
realizaresfuerzos de conservacion concertados. Ademas, la nueva 
clasificacion que aqui proponemos probablemente afectara como los 
recursos limitados se utilizaran en el programa de cria en cautiverio. 
Actualmente, estamos manejando independientemente poblaciones 
de tres UESs (ver UESs 1,2 y 3) en cautiverio. 
Areas de investigacion futura importantes 
La rana dorada de El Valle de Anton fue descrita originalmente por 
Dunn (1933) como A. varius zeteki (ver nota en UES 1 arriba). 
Savage (1972) tambien la considero como una variante de A. varius 
basada en los patrones de color. Este taxon fue subsecuentemente 
considerado como una especie, A. zeteki, por Villa et al. (1988) y 
Cocroft et al. (1990), con base en estudios que reportan toxinas 
iinicas de la piel (Fuhrman etal. 1969, Kim etal. 1975, Brown etal. 
1977; todos usando ranas de El Valle de Anton) y vocalizaciones 
(Cocroft etal. 1990; usando ranas del NEde El Cope). Jaramillo et 
al. (2003), basados en secuencias de ADNmt, reconocen un dado 
que agrupa a todas las poblaciones alrededor de El Valle de Anton y 
que es distinto al dado formado por las poblaciones mas al Oeste en 
Panama (incluyendo a las poblaciones del Parque Nacional GDOTH). 
Si la division entre los dados de El Valle de Anton y del Oeste 
corresponde a la division entre las especies A. zetekiy A. varius, 
como probablemente es el case, entonces surgen varios problemas 
en la interpretacion de los estudios previos. Porejemplo, los estudios 
de las vocalizaciones (Cocroft etal. 1990) citado en apoyo a que A. 
zeteki representa una especie distinta a A. varius, fueron realizados 
utilizando ranas de una poblacion de UES 4, referida como A.varius 
por Cocroft etal. (1990), y una poblacion de UES 3 referida como A. 
zetekipor Cocroft etal. (1990). Sin embargo, los estudios de ADNmt 
(Jaramillo etal. 2003) indican que ambas poblaciones muestreadas 
por Cocroft etal. (1990) son miembros del dado A. varius; por lo que 
las diferencias observadas en sus vocalizaciones representan mas 
probablemente variacion intraespecifica que diferencias 
interespecificas diagnosticas. Ademas, la zetekitoxina de la piel de las 
ranas doradas de El Valle de Anton, la cual fue utilizada como 
diagnostico para elevar a A. zeteki al estado especifico, fue 
recientemente identificada en la piel de ranas de la UES 3 (Yotsu- 
Yamashita etal. 2004), que es geneticamente consistent^ con A. varius. 
Ala luz de la evidencia molecular, parece que varios otros estudios en 
"A. zeteki', incluyendo descripciones del renacuajo yjuvenil (Lindquist 
y Hetherington 1998a), estudios de la comunicacion (Lindquist y 
Hetherington 1996,1998b) y cariotipo (Ramos etal. 2002) fueron 
hechos parcial o totalmente con ranas doradas que no eran A. zeteki. 
Repetirestos estudios en las numerosas poblaciones a traves Panama 
seria de gran valor, ya que estos podrian aportar caracteres 
diagnostics adicionales. 
Conclusiones 
Los anfibios del mundo estan desapareciendo. Costa Rica ya ha 
perdido su sapo dorado y casi todas sus Atelopus{Ryan etal. 2005, 
Puschendorf etal. 2006). La rana dorada de Panama ya ha side 
impactada fuertemente por la fragmentacion/destruccion del habitat y la 
sobre-recoleccion, ademas esta en peligro inminente de sucumbir a la 
quitridiomicosis. Aunque existe un esfuerzo de conservacion coordinado, 
que incluye estudios in situ y cria ex situ y que esta en una fase 
avanzada (ver www.projectgoldenfrog.org), la efectividad de estos 
esfuerzos y los de la ANAM para proteger a las ranas iconicas de 
Panama, pueden ser mejorados al estabiecer prioridades en el manejo 
de las ranas doradas que consideren e incluyan a las poblaciones de 
las cinco UESs propuestas. 
AGRADECIMIENTOS 
Agradecemos a la Autoridad Nacional del Ambiente de Panama y 
al United States Fish and Wildlife Service el haber acogido positivamente 
nuestras solicitudes de permisos; a Lorenzo Hincapie y al Hotel 
Campestre su apoyo con alojamiento; a Vicky Poole por coordinar el 
programa en cautiverio; a Tracy Stetzinger por coordinar el programa 
de education; a Anthony Wisnieski por sus esfuerzos incansables 
mientras fue miembro del proyecto; a Fidel E. Jaramillo por organizar 
el taller para educadores en Panama y a Frank A. Soils y Federico 
Bolanos por su gran apoyo en este taller; a Aileen Terrero y Janice 
Dominguez por compartir datos de mediciones de ranas en su sitio de 
estudio; a los numerosos asistentes de campo de Panama y los Estados 
Unidos de America, cuyos esfuerzos contribuyeron con este escrito; a 
David Dennis y Marcos Guerra por permitirnos usar sus fotos de estas 
ranas; y un agradecimiento especial a todos nuestros patrocinadores, 
sin los que este trabajo no hubiese side posible: American Zoo & 
Aquarium Association, Baltimore Zoo, Bay Foundation, Cincinnati Zoo, 
Cleveland Zoo, Columbus Zoo, Corredor Mesoamericano del Atlantico 
Panameho, Denver Zoo, Detroit Zoo, Disney Foundation, Fundacion 
Natura, Houston Zoo, John Ball Zoo, MARS Preservation Fund, Miami 
Metrozoo, Moody Gardens Zoo, Ohio State University, Oklahoma City 
Zoo, Riverbanks Zoo, Roger Williams Park Zoo, SeaWorld Orlando, 
St. Louis Zoo, Woodland Park Zoo. Corinne L. Richards le agradece 
a: National Science Foundation, Rackham Graduate School de la 
University of Michigan, Helen Olson Brower Endowment, Society for 
the Study of Amphibians and Reptiles, e International Institute de la 
University of Michigan. Gracias a Ariadne Anguio y Stefan Letters por 
sus comentarios y sugerencias, que hicieron al revisarel manuscrito. 
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